Rendu artistique du Ca. Thiomargarita magnifica avec une pièce de monnaie. Crédit : Photo de la mangrove par Pierre Yves Pascal ; Illustration par Susan Brand/Berkeley Lab.
Bien que les bactéries récemment découvertes soient visibles à l’œil nu, la microscopie révèle une complexité inattendue.
À première vue, les eaux légèrement troubles du tube ressemblent à une pelletée d’eau de pluie, avec des feuilles, des débris et même des fils plus légers dans le mélange. Mais dans la boîte de Pétri, les fils fins ressemblant à des vermicelles qui flottent délicatement au-dessus des débris de feuilles se révèlent être en fait des cellules bactériennes uniques, visibles à l’œil nu.
Filament unique de Ca. Thiomargarita magnifica. Cette image est associée à un article de juin 2022 de Science sur une bactérie unicellulaire géante trouvée dans les mangroves de la Guadeloupe, intitulé “Une bactérie d’un centimètre de long dont l’ADN est contenu dans des organelles membranaires métaboliquement actives.” Crédit : Jean-Marie Volland
Cette taille inhabituelle est très remarquable car les bactéries ne sont généralement pas visibles sans l’aide d’un microscope. “Elle est 5 000 fois plus grande que la plupart des bactéries. Pour mettre cela en contexte, c’est comme si un humain rencontrait un autre humain aussi grand que le mont Everest”, a déclaré Jean-Marie Volland, un scientifique ayant des nominations conjointes au Joint Genome Institute (JGI) du ministère américain de l’énergie (DOE), une installation d’utilisateur du DOE Office of Science située au Lawrence Berkeley National Laboratory (Berkeley Lab) et au Laboratory for Research in Complex Systems (LRC) à Menlo Park, en Californie. Dans le numéro du 24 juin 2022 de la revue Science, Volland et ses collègues, dont des chercheurs du JGI et du Berkeley Lab, du LRC et de l’Université des Antilles en Guadeloupe, ont décrit les caractéristiques morphologiques et génomiques de cette bactérie filamenteuse géante, ainsi que son cycle de vie.
Pour la plupart des bactéries, leur DNA floats freely within the cytoplasm of their cells. This newly discovered species of bacteria keeps its DNA more organized. “The big surprise of the project was to realize that these genome copies that are spread throughout the whole cell are actually contained within a structure that has a membrane,” Volland said. “And this is very unexpected for a bacterium.”
Strange Encounters in the Mangroves
The bacterium itself was discovered by Olivier Gros, a marine biology professor at the Université des Antilles in Guadeloupe, in 2009. Gros’ research focuses on marine mangrove systems, and he was looking for sulfur-oxidizing symbionts in sulfur-rich mangrove sediments not far from his lab when he first encountered the bacteria. “When I saw them, I thought, ‘Strange,’” he said. “In the beginning I thought it was just something curious, some white filaments that needed to be attached to something in the sediment like a leaf.” The lab conducted some microscopy studies over the next couple of years, and realized it was a sulfur-oxidizing prokaryote.
Jean-Marie Volland décrit les deux messages à retenir d’un article de Science caractérisant les bactéries géantes des Caraïbes françaises. Ce travail a impliqué des chercheurs du JGI, du Berkeley Lab, de LRC Systems et de l’Université des Antilles.
Silvina Gonzalez-Rizzo, professeur associé de biologie moléculaire à l’Université des Antilles et co-auteur principal de l’étude, a effectué le séquençage du gène de l’ARNr 16S pour identifier et classer le procaryote. “Je pensais qu’il s’agissait d’eucaryotes ; je ne pensais pas qu’il s’agissait de bactéries parce qu’elles étaient si grosses avec apparemment beaucoup de filaments”, se souvient-elle de sa première impression. “Nous avons réalisé qu’elles étaient uniques parce qu’elles ressemblaient à une seule cellule. Le fait qu’il s’agisse d’un ‘macro’ microbe était fascinant !”.
” Elle a compris qu’il s’agissait d’une bactérie appartenant au genre “. Thiomargarita“, note Gros. “Elle l’a nommée Ca. Thiomargarita magnifica.”
“Magnifica” parce que magnus en latin signifie grand et je pense que c’est magnifique comme le mot français magnifiquea expliqué Mme Gonzalez-Rizzo. “Ce genre de découverte ouvre de nouvelles questions sur les morphotypes bactériens qui n’ont jamais été étudiés auparavant”.
Caractérisation de la bactérie géante
Volland s’est intéressé à la bactérie géante Thiomargarita lorsqu’il est retourné au laboratoire de Gros en tant que boursier postdoctoral. Lorsqu’il a postulé pour le poste basé sur la découverte au CRL qui l’amènerait à travailler au JGI, Gros l’a autorisé à poursuivre ses recherches sur le projet.
Au JGI, Volland commence à étudier Ca. T. magnifica dans le groupe des cellules uniques de Tanja Woyke afin de mieux comprendre ce que cette bactérie oxydant le soufre et fixant le carbone faisait dans les mangroves. “Les mangroves et leurs microbiomes sont des écosystèmes importants pour la fixation du carbone.le vélo. Si vous regardez l’espace qu’ils occupent à l’échelle mondiale, c’est moins de 1 % de la zone côtière mondiale. Mais si vous examinez ensuite le stockage du carbone, vous constaterez qu’elles contribuent à 10 à 15 % du carbone stocké dans les sédiments côtiers”, a déclaré M. Woyke, qui dirige également le programme microbien du JGI et est l’un des auteurs principaux de l’article. L’équipe a également été contrainte d’étudier ces grandes bactéries à la lumière de leurs interactions potentielles avec d’autres micro-organismes. “Nous avons lancé ce projet dans le cadre de l’axe stratégique du JGI sur les interactions inter-organismes, car il a été démontré que les grandes bactéries sulfureuses sont des points chauds pour les symbiotes”, a déclaré Woyke. “Pourtant, le projet nous a conduits dans une direction très différente”, a-t-elle ajouté.
Des échantillons de la bactérie Thiomargarita ont été collectés au milieu des mangroves en Guadeloupe. Cette image est associée à un article de Science de juin 2022 sur une bactérie unicellulaire géante trouvée dans les mangroves de la Guadeloupe, intitulé “Une bactérie d’un centimètre de long dont l’ADN est contenu dans des organelles membranaires métaboliquement actives.” Crédit : Olivier Gros
Volland a relevé le défi de visualiser ces cellules géantes en trois dimensions et à un grossissement relativement élevé. À l’aide de diverses techniques de microscopie, comme la tomographie à rayons X durs, par exemple, il a visualisé des filaments entiers mesurant jusqu’à 9,66 mm de long et a confirmé qu’il s’agissait bien de cellules uniques géantes et non de filaments multicellulaires, comme c’est le cas chez d’autres grandes bactéries sulfureuses. Il a également pu utiliser les installations d’imagerie disponibles au Berkeley Lab, telles que la microscopie confocale à balayage laser et la microscopie électronique à transmission (MET), pour visualiser les filaments et les membranes cellulaires de manière plus détaillée. Ces techniques lui ont permis d’observer de nouveaux compartiments liés à la membrane et contenant des amas d’ADN. Il a baptisé ces organelles “pepins”, du nom des petites graines des fruits. Les amas d’ADN étaient abondants dans les cellules individuelles.
L’équipe a découvert la complexité génomique de la cellule. Comme l’a noté Volland, “celle-ci contient trois fois plus de gènes que la plupart des bactéries et des centaines de milliers de copies du génome (polyploïdie) qui sont réparties dans toute la cellule.” L’équipe du JGI a ensuite utilisé la génomique unicellulaire pour analyser cinq des cellules bactériennes au niveau moléculaire. Ils ont amplifié, séquencé et assemblé les génomes. En parallèle, le laboratoire de Gros a également utilisé une technique de marquage connue sous le nom de BONCAT pour identifier les zones impliquées dans les activités de fabrication de protéines, ce qui a confirmé que les cellules bactériennes entières étaient actives.
Vue des sites d’échantillonnage au milieu des mangroves en Guadeloupe. Cette image est associée à un article de Science de juin 2022 sur une bactérie unicellulaire géante trouvée dans les mangroves de la Guadeloupe, intitulé “Une bactérie d’un centimètre de long dont l’ADN est contenu dans des organelles membranaires métaboliquement actives.” Crédit : Hugo Bret
“Ce projet a été une belle occasion de démontrer comment la complexité a évolué dans certains des organismes les plus simples”, a déclaré Shailesh Date, fondateur et PDG du CRL, et l’un des auteurs principaux de l’article. “Nous avons notamment fait valoir qu’il était nécessaire d’examiner et d’étudier la complexité biologique de manière beaucoup plus détaillée que ce qui est fait actuellement. Ainsi, des organismes que nous pensons être très, très simples pourraient réserver des surprises.”
Le CRL a financé les travaux de Volland grâce à des subventions de la John Templeton Foundation et de la Gordon and Betty Moore Foundation. “Cette découverte révolutionnaire souligne l’importance de soutenir des projets de recherche fondamentale et créative pour faire progresser notre compréhension du monde naturel”, a ajouté Sara Bender de la Fondation Gordon et Betty Moore. “Nous sommes impatients d’apprendre comment la caractérisation de l’ADN de l’homme a été réalisée. Ca. Thiomargarita magnifica remet en question le paradigme actuel de ce qui constitue une cellule bactérienne et fait progresser la recherche microbienne. “
Une bactérie géante, de multiples questions de recherche
Pour l’équipe, la caractérisation Ca. Thiomargarita magnifica a ouvert la voie à de multiples nouvelles questions de recherche. Parmi celles-ci, le rôle de la bactérie dans l’écosystème de la mangrove. “Nous savons qu’elle se développe et prospère au sommet des sédiments de l’écosystème de mangrove dans les Caraïbes”, a déclaré Volland. “En termes de métabolisme, il fait de la chimiosynthèse, qui est un processus analogue à la photosynthèse pour les plantes”. Une autre question en suspens est de savoir si les nouveaux organites nommés pepins ont joué un rôle dans l’évolution de la taille extrême de Thiomargarita magnifica, et si les pepins sont présents ou non chez d’autres espèces bactériennes. La formation précise des pepins et la manière dont les processus moléculaires à l’intérieur et à l’extérieur de ces structures se produisent et sontréglementés restent également à étudier.
Représentés de gauche à droite : Tanja Woyke, Jean-Marie Volland, Olivier Gros, Silvina Gonzalez-Rizzo et Shailesh Date. Volland, Gros et Gonzalez-Rizzo sont les co-premiers auteurs d’un article paru dans Science en juin 2022 sur une bactérie unicellulaire géante découverte dans les mangroves de la Guadeloupe. Woyke et Date sont parmi les auteurs principaux de l’article intitulé “Une bactérie d’un centimètre de long dont l’ADN est contenu dans des organelles membranaires métaboliquement actives.” Crédit : Image de fond : Hugo Bret ; composition de Susan Brand/Berkeley Lab.
Gonzalez-Rizzo et Woyke voient tous deux dans la culture réussie de la bactérie en laboratoire un moyen d’obtenir une partie des réponses. “Si nous pouvons maintenir ces bactéries en laboratoire, nous pourrons utiliser des techniques qui ne sont pas réalisables à l’heure actuelle”, a déclaré Woyke. Gros veut examiner d’autres grandes bactéries. “Vous pouvez trouver des images TEM et voir ce qui ressemble à des pepins, donc peut-être que les gens les ont vus mais n’ont pas compris ce qu’ils étaient. Ce sera très intéressant à vérifier, si les pepins sont déjà présents partout.”
Référence : “Une bactérie d’un centimètre de long dont l’ADN est contenu dans des organelles métaboliquement actives et liées à la membrane” par Jean-Marie Volland, Silvina Gonzalez-Rizzo, Olivier Gros, Tomáš Tyml, Natalia Ivanova, Frederik Schulz, Danielle Goudeau, Nathalie H. Elisabeth, Nandita Nath, Daniel Udwary, Rex R. Malmstrom, Chantal Guidi-Rontani, Susanne Bolte-Kluge, Karen M. Davies, Maïtena R. Jean, Jean-Louis Mansot, Nigel J. Mouncey, Esther R. Angert, Tanja Woyke et Shailesh V. Date, 23 juin 2022, Science.
DOI : 10.1126/science.abb3634
Des chercheurs du Muséum national d’histoire naturelle (France), de l’Université de la Sorbonne (France) et de l’Université Cornell ont également participé à ces travaux.
